Лабиринтулы — Википедия

Лабиринтулы
Вегетативная клетка и эктоплазматическая сеть Aplanochytrium sp.
Научная классификация
Домен: Эукариоты Клада: Diaphoretickes Клада: Sar Клада: Страменопилы Тип: Bigyra Класс: Лабиринтулы
Международное научное название
Labyrinthulea Olive, 1975
Синонимы
Labyrinthulomycetes Arx, 1970
Дочерние таксоны
См. раздел Систематика
Систематика в Викивидах Изображения на Викискладе ITIS   46076 NCBI   35131 EOL   4961 MB   90217

Лабири́нтулы (лат. Labyrinthulea, МКЗН), или лабиринтуломице́ты (лат. Labyrinthulomycetes, МКН)^[1][2][3] — класс протистов, относящихся к надтипу Heterokonta, или Stramenopiles. Включает около 40 видов — преимущественно морских гетеротрофных грибоподобных организмов^[2].

В русскоязычной литературе укоренилась традиция^[4] именовать термином «лабиринтулы» как представителей класса Labyrinthulea в целом, так и представителей входящего в него рода Labyrinthula (в данной статье упомянутый термин употребляется в широком значении, а там, где речь заходит именно о роде Labyrinthula, это указано явно).

Лабиринтулы распространены в океанах повсеместно^[5]. Вегетативная стадия у большинства видов представлена плазмодием (сетчатым или ризоидоподобным), состоящим из веретеновидных или овальных клеток, которые погружены в эктоплазматическую сеть, волокна которой покрыты мембраной^[1][6].

С точки зрения экологии лабиринтулы — сапротрофные редуценты, осуществляющие круговорот органики в морских и прибрежных экосистемах, разлагая детрит внеклеточными ферментами. Некоторые лабиринтулы вызывают заболевания животных и растений. Другие представители служат источниками ценных химических веществ — например, длинноцепочечных омега-3-полиненасыщенных жирных кислот, которые используются в качестве пищевых добавок, а потому имеют важное промышленное значение^[7].

Изучение лабиринтул началось в 1867 году, когда российский ботаник Л. С. Ценковский описал^[8] два вида, вошедших в выделенный им род лабиринтулы (Labyrinthula) — первый из родов, в настоящее время относимых к данному классу. Обнаруженные им лабиринтулы произрастали на морских водорослях, найденных в Чёрном море неподалёку от Одессы. Положение данного рода (выделенного в 1868 немецким естествоиспытателем Э. Геккелем в отдельное семейство) в системе органического мира долгое время оставалось неясным — их относили и к миксомицетам, и к грибам, и к простейшим^[9].

В 1936 году американский миколог Ф. К. Спэрроу, исследуя морские грибы, встречавшиеся в окрестностях местечка Вудс-Хол^[англ.] (штат Массачусетс), описал^[10] новый род траустохитриум (Thraustochytrium) с видом Thraustochytrium proliferum, а в 1943 году выделил его в отдельное семейство, отнесённое к оомицетам (его обычно включали, хотя и с оговорками, в состав порядка сапролегниальные^[11]). Позднее были описаны и другие роды данного семейства^[1][12].

Оба семейства первоначально рассматривались как не связанные друг с другом. Однако проведённые в 1950—1960-х годах ультраструктурные исследования показали структурную близость обеих групп (наличие внеклеточной плазматической сети и ботросом, сходство в строении клеточных стенок, зооспор и их жгутикового аппарата), что позволило американскому микологу Л. Оливу объединить в 1975 году оба семейства в единый таксон — класс Labyrinthulea (Лабиринтулы), содержащий один отряд и два семейства: Labyrinthulidae (лабиринтуловые; иногда в русскоязычной литературе данную группу протистов именуют также сетчатые слизевики^[13]) и Thraustochytridae (траустохитриевые)^[1][14]. В 1982 году Олайв счёл необходимым повысить ранг этих двух подразделений лабиринтул до ранга отряда^[15]. Формального латинского диагноза для данного класса он, однако, не дал; это упущение было исправлено в 1986 году английским биологом Т. Кавалье-Смитом, который со всей определённостью отнёс лабиринтул к группе гетероконтов^[16].

В 2012 году О. Р. Андерсон и Т. Кавалье-Смит пересмотрели структуру класса Labyrinthulea, включив в его состав роды Diplophrys, Sorodiplophrys, Amphifila (ранее относимые к протистам из группы Cercozoa) и подразделив класс на 2 отряда и 8 семейств (см. далее)^[17].

Внешние изображения
	Микрофотография плазмодия Labyrinthula
	Схема организации плазмодия Labyrinthula; показано строение отдельной клетки в колонии лабиринтул. Сверху вниз: стенка спорангия, диктиосома, плазмалемма, эндоплазматический ретикулум, ботросома, слизистый матрикс, вакуоль, митохондрии, ядрышко, ядро, липидные капли
	Схема организации плазмодия Thraustochytrium. 1 — эктоплазматическая сеть, 2 — базальная ботросома, 3 — диктиосома, 4 — митохондрия, 5 — вакуоль

Своеобразие морфологии лабиринтул наиболее чётко можно проиллюстрировать на примере рода лабиринтулы (Labyrinthula). На вегетативной стадии (стадии трофонта) представители данного рода существуют в виде блуждающих сетчатых плазмодиев: веретеновидные бесцветные или желтоватые тельца, содержащие ядро и имеющие постоянную или изменчивую форму («клетки»), скользят внутри составляющих сеть слизистых трубок, похожих на псевдоподии. Совокупность таких слизистых тяжей и представляет собой у представители рода Labyrinthula эктоплазматическую сеть. Слизь, заполняющая трубки, состоит из полисахаридов, и «клетки» могут свободно скользить по ней, а покровом эктоплазматической сети выступает плазмалемма. Каждая веретеновидная «клетка» окружена уплощённой оболочкой, состоящей из двух параллельных мембран с небольшим просветом между ними, в котором располагаются чешуйки. Чешуйки круглые, образуются в диктиосомах^[18]. В одной или нескольких точках две мембраны соединяются, образуя пору — ботросому (сагеногенетосома, сагеноген), так что оболочка не является сплошной. Ультраструктура ботросомы очень сложна; через ботросомы цитоплазмы «клеток» сообщаются с цитоплазмой сети. Наличие оболочки из двух мембран и ботросомы — уникальный (апоморфный) признак всего класса лабиринтул (хотя у отдельных представителей он вторично утрачен). «Клетки» по сути не являются истинными клетками, поскольку каждый содержащий ядро участок лишь частично отграничен от обобществлённой сети цитоплазматических тяжей^[4][13].

Если у Labyrinthulidae плазмодий является сетчатым и его слизистые тяжи окружают каждую «клетку», то у Aplanochytridae и большинства представителей Thraustochytrida плазмодий образует древовидную структуру (из спорангия, окружённого плотной стенкой, исходят ветвящиеся слизистые тяжи), напоминая ризомицелий хитридиевых грибов^[19]. Андерсон и Кавалье-Смит выделяют у лабиринтул три основных морфологических типа. Первый тип, характерный для большинства траустохитрид, предполагает наличие неподвижных вегетативных клеток с одной ботросомой, из которой исходят тонкие ветвящиеся филоподии^[англ.] (служащие не для передвижения, а, вероятно, для увеличения площади поверхности клетки с созданием лучших условий поглощения растворённых в окружающей среде органических молекул), и двужгутиковых зооспор. Второй тип, характерный для лабиринтулид, отличается наличием сетчатого плазмодия с неподвижными (у Aplanochytriidae) или скользящими в нём (у Labyrinthulidae) вегетативными клетками, а также зооспор. Третий тип, который характерен для Diplophrys и сходных с ним родов, предполагает наличие двух полярных пучков филоподий и отсутствие эктоплазматической сети, ботросом и зооспор^[17].

Эктоплазматическая сеть не только обеспечивает прикрепление к субстрату^[18] и движение «клеток», но и направляет их движение в сторону источника питания, обеспечивает перемещение веществ между «клетками» и окружающей средой и совместное существование «клеток», защищает «клетки» от неблагоприятных внешних факторов (например, высыхания) и позволяет плазмодиям выползать из воды на сушу^[13]. Механизм движения «клеток» неизвестен (вероятно, при движении задействованы расположенные в сети актиновые филаменты^[20] и мукополисахариды). Сокращение актиновых филаментов в слизистых тяжах зависит от концентрации ионов кальция. По-видимому, сила, создаваемая движением актинового филамента вдоль слизистого слоя, лежащего над «клетками», заставляет «клетки» двигаться вперёд со скоростью несколько микрометров в секунду. В состоянии покоя движения хаотичны, однако при появлении питательных веществ (аттрактантов) становятся чётко направленными в их сторону^[21].

Описанная выше эктоплазматическая сеть характерна не для всех представителей класса лабиринтул; в частности, она отсутствует у Althornia^[18]. Некоторые лабиринтулы имеют талломы, внешне напоминающие талломы хитридиомицетов, однако это сходство лишь поверхностное^[6].

Стенка спорангия^[21] лабиринтул содержит белки и простейшие сахара (как правило, галактозу, однако у некоторых видов преобладают фукоза, рамноза или ксилоза). Считается, что использование фукозы нерационально для клеток, поэтому наличие этого сахара у лабиринтул может говорить в пользу их эволюционной древности. Лабиринтулы не способны синтезировать аминокислоту лизин. Основное запасное вещество — гликоген^[22]. Многие представители класса накапливают в клетках большие количества омега-3-полиненасыщенных жирных кислот — таких, как эйкозапентаеновая кислота, докозагексаеновая кислота и докозапентаеновая кислота^{[англ.][5]}. Кристы митохондрий трубчатые^[18].

Несмотря на то, что лабиринтулы относятся к страменопилам, их питание во многом подобно питанию грибов. Лабиринтулы питаются осмотрофно, выпуская ризоиды над детритом, и выделяют наружу ферменты, расщепляющие органические вещества на мономеры, которые всасываются плазмодием^[5]. Разветвлённая эктоплазматическая сеть увеличивает поверхность всасывания^[18]. У некоторых видов было описано фаготрофное питание^[18].

Известно несколько ДНК- и РНК-содержащих вирусов, поражающих лабиринтул^[23].

Жизненный цикл лабиринтул не до конца понятен, но в нём, несомненно, имеет место половой процесс. У некоторых видов были описаны мейоз^[18] и гаметы (женские и мужские гаметы неотличимы друг от друга, т. e. имеет место изогамия)^[24]. У наиболее изученных представителей описаны многоклеточные цисты, спорангии (сорусы), а также двужгутиковые зооспоры и апланоспоры. При образовании спор клетки инцистируются или поодиночке, или группами, окружаясь тонкими стенками и дополнительно общей стенкой, так что образуется сорус. При благоприятных условиях отдельные цисты или каждая клетка соруса прорастают амёбоидными клетками или зооспорами (гораздо реже); в обоих случаях они дают начало новым плазмодиям^[25].

Зооспоры имеют важное значение при определении родственных связей лабиринтул, а их строение указывает на принадлежность лабиринтул к страменопилам. Зооспоры представлены разножгутиковыми клетками, причём на переднем жгутике располагаются трёхчленные мастигонемы. Рулевой жгутик зооспор подстилается пигментным пятном^[20].

Размножение происходит за счёт деления «клеток» внутри плазмодия надвое или путём разделения плазмодиев^[20]. Плазмодий растёт при продолжающихся клеточных делениях и формировании новых слизистых тяжей^[26].

Лабиринтулы — чрезвычайно важный компонент морского микробного сообщества. Они обитают в основном в морских и эстуарных местообитаниях, реже в пресных водоёмах или засоленных почвах. В 2014 году был описан новый пресноводный вид лабиринтул — Diplophrys mutabilis^[27]. Лабиринтул можно обнаружить на водорослях, остатках сосудистых растений, в органическом детрите, где они образуют слизистые скопления^[2][21].

Лабиринтулы играют важную роль в морских пищевых цепях. Представители Thraustochytrida часто становятся пищей амёб, а содержащиеся в них омега-3 полиненасыщенные жирные кислоты способствуют росту и размножению ракообразных. Многие морские рыбы, неспособные синтезировать эти соединения, вынуждены получать их из водорослей, на которых обитают лабиринтулы. Кроме того, лабиринтулы снабжают этими соединениями зоопланктон^[18].

Хотя и в меньшей степени, чем бактерии, лабиринтулы могут выступать в роли первичных колонизаторов неорганических субстратов, в том числе пластика, стекла, алюминия и стеклоткани, оказавшихся погружёнными в воду. Личинки морского жёлудя Balanus amphitrite^[англ.] лучше оседают на поверхностях, покрытых Thraustochytrida, чем на голых. Поэтому, возможно, лабиринтулы играют роль в обеспечении оседания личинок морских беспозвоночных^[18].

Многие лабиринтулы являются комменсалами, паразитами или эндобионтами растений. Они способны пронизывать клеточную стенку у наземных растений, грибов, диатомовых (Thalassonema), зелёных (Cladophora) и жёлто-зелёных (Vaucheria) водорослей. Так, Labyrinthula zosterae и L. macrocystis вызывают карликовость нескольких видов морских трав семейства зостеровых^[20]. По мнению ряда учёных, лабиринтулы ответственны за массовую гибель зостеры, неоднократно наблюдавшуюся на Белом море и морях Атлантического океана. Известны виды из наземных местообитаний — например, паразиты корней пшеницы^[28]. Интересно, что некоторые виды Thraustochytrida хорошо развиваются на пыльце сосны, помещённой в морскую воду (что позволяет, в частности, их выделить для дальнейших исследований)^[29][18].

Некоторые лабиринтулы освоили в качестве субстрата ткани и пищеварительные тракты животных и обитают там как паразиты, комменсалы или мутуалисты. Например, некоторые Thraustochytrida лучше изолируются с использованием личинок рачка Artemia вместо пыльцы сосны. Aplanochytrium yorkensis вызывает жаберные инфекции у двустворчатого моллюска Crassostrea virginica^[англ.]. Некоторые лабиринтулы обитают в клетках печени у крабов. Лабиринтулы были также изолированы из тканей рыб, однако у них, судя по всему, они не вызывали заболевания^[18]. Некоторые лабиринтулы являются патогенами кораллов-горгонарий Gorgonia ventalina^{[англ.][30]}.

У лабиринтул параллельно с животными, растениями и грибами наблюдается процесс выхода из воды на сушу, поскольку эктоплазматическая сеть позволяет сохранять условия водной среды и вне её. По этой причине лабиринтулы представляют большой эволюционный интерес^[28]. Имеется ряд доказательств, указывающих, что лабиринтулы были первыми эукариотическими осмогетеротрофами. По-видимому, ранние лабиринтулы были способны как к осмотрофному питанию, так и к фаготрофному, что подтверждается способностью к фаготрофии у ряда современных видов. Кроме того, как упоминалось выше, траустохитриды могут расти на пыльце сосны. Это происходит благодаря их способности разрушать входящий в состав пыльцевых зёрен спорополленин^[англ.], хотя он очень стоек к микробному разрушению. Способность к разрушению спорополленина говорит в пользу очень долгой эволюционной истории этой группы протистов^[18].

Андерсон и Кавалье-Смит полагают, что предки лабиринтул по своей морфологии были близки к современным траустохитриевым, так что последние в наибольшей степени отражают исходное для класса состояние. Как тип строения лабиринтулид, так и тип строения Diplophrys и сходных с ним родов (Sorodiplophrys, Amphifila) являются вторичными, возникшими из типа строения ранних лабиринтул в ходе эволюции (причём последний из этих типов возникал независимо как минимум дважды)^[17].

Олайв вынес класс Labyrinthulea в отдельный подтип Labyrinthulina типа Mycetozoa^[14]. В большинстве классификаций, предложенных в последней трети XX века и самом начале XXI века, лабиринтул выделяли в отдельный тип (отдел). При этом микологи пользовались в качестве имени класса названием Labyrinthulomycetes (предложено Й. А. фон Арксом в 1970 году^[31], валидизировано М. У. Диком в 2001 году^[32]), а качестве названия отдела — названием Labyrinthulomycota (предложено Р. Х. Уиттекером в 1969 году^[33]); первоначально объём обоих таксонов ограничивался лишь лабиринтуловыми (в 2003 году российский миколог Е. А. Кузнецов предложил выделить лабиринтул даже в отдельное царство Mycomyxina^[13][34][35])^[1]. По этому же пути пошли и протозоологи: когда в 1980 году Международный комитет по систематике простейших высказался за разделение ранее единого типа Protozoa на 7 типов, то класс Labyrinthulea был вынесен в отдельный тип Labyrinthomorpha Page, 1980^[36][37].

С 1990-х годов, однако, всё большее распространение получают системы, в которых лабиринтулы рассматриваются именно в ранге класса, входящего в группу гетероконтов^[38].

По данным филогенетического анализа 2009 года, лабиринтулы — монофилетическая группа. Данный анализ показал, что Labyrinthulidae и Aplanochytridae — сестринские группы, а Thraustochytrida (в традиционно принимавшемся объёме) — в действительности парафилетический таксон и распадается на две группы (Thraustochytrida1 и Thraustochytrida2)^[13]. Thraustochytrida2 (группа, позднее выделенная в семейство Oblongichytriidae^[17]) — сестринский таксон по отношению к группировке Labyrinthulidae и Aplanochytridae, а Thraustochytrida1 (остальные траустохитриды) — по отношению к общему предку Thraustochytrida2, Labyrinthulidae и Aplanochytridae^[7].

По Андерсону и Кавалье-Смиту (2012), система класса Labyrinthulea выглядит следующим образом^[17]:

Класс Labyrinthulea Olive, 1975 (лабиринтулы)

• Отряд Labyrinthulida Lankester, 1877 (лабиринтулиды)
  • Семейство Labyrinthulidae Haeckel, 1868 (лабиринтуловые): род Labyrinthula^[англ.]
  • Семейство Aplanochytriidae Leander, 2001 (апланохитриевые): род Aplanochytrium
• Отряд Thraustochytrida Sparrow, 1973 (траустохитриды)
  • Семейство Oblongichytriidae Cavalier-Smith, 2012 (облонгихитриевые): род Oblongichytrium
  • Семейство Diplophryidae Cavalier-Smith, 2012 (диплофризовые): род Diplophrys
  • Семейство Sorodiplophryidae Cavalier-Smith, 2012 (сородиплофризовые): род Sorodiplophrys
  • Семейство Amphifilidae Cavalier-Smith, 2012 (амфифиловые): род Amphifila
  • Семейство Althorniidae Cavalier-Smith, 2012 (алторниевые): род Althornia
  • Семейство Thraustochytriidae Sparrow, 1943 (траустохитриевые): роды Thraustochytrium, Ulkenia, Schizochytrium^[англ.], Japonochytrium, Aurantiochytrium, Sicyoidochytrium, Parietichytrium, Botryochytrium

Авторы системы преднамеренно трактуют отряд Thraustochytrida как парафилетический таксон (стремясь к большей однородности каждого из двух отрядов в плане морфологии)^[17]. Альтернативой служит перенос семейства Oblongichytriidae в отряд Labyrinthulida, что делает оба отряда монофилетическими^[39].

В 2013 году появились доводы в пользу включения в состав класса Labyrinthulea — в качестве наиболее рано отделившейся клады — вновь выделенной группы Amphitremida (амёбообразные простейшие из родов Amphitrema^[англ.] и Archerella), представителей которой ранее относили к Cercozoa^[39].

Предложенная Андерсоном и Кавалье-Смитом система класса Labyrinthulea с отрядами Labyrinthulida и Thraustochytrida была принята и в макросистеме живущих организмов, предложенной в 2015 году Майклом Руджеро с соавторами. Здесь данный класс рассматривается как один из шести классов типа Bigyra в надтипе Heterokonta^[40][41]. При этом статус типа Bigyra остаётся пока неясным: по данным филогенетического анализа гетероконтов, результаты которого были опубликованы в 2013 году, это — парафилетический таксон, и класс Labyrinthulea вместе с плохо изученной и фенотипически неохарактеризованной группой Eogyrea образует в нём подтип Sagenista^[англ.] (наиболее рано отделившуюся кладу гетероконтов), а остальные включаемые в тип Bigyra классы объединяются в надтип Opalozoa — сестринскую группу для клады, включающей два других типа гетероконтов (Pseudofungi и Ochrophyta); авторы анализа, впрочем, оговариваются, что имеются данные и в пользу монофилии типа Bigyra^[42].

Группа систематиков в 2019 году предложила своё видение таксона и его связей^[43]:39—40:

• Bigyra Cavalier-Smith, 1998 emend. 2006
  • Opalozoa Cavalier Smith, 1991 emend. 2006
  • Sagenista Cavalier-Smith, 1995
    • Pseudophyllomitidae Shiratori et al., 2016
    • Labyrinthulomycetes Dick, 2001
      • Amphitremida Poche, 1913 emend. Gomaa et al., 2003: роды Amphitrema, Archerella, Diplophrys, Paramphitrema
      • Amphifilida Cavalier-Smith, 2012: роды Amphifila, Fibrophrys, Sorodiplophrys
      • Oblongichytrida Bennett et al., 2017: род Oblongichytrium
      • Labyrinthulida Doffein, 1901: роды Aplanochytrium, Labyrinthula, Stellarchytrium
      • Thraustochytrida Sparrow, 1943: роды Althornia, Aurantiochytrium, Botryochytrium, Japanochytrium, Monorhizochytrium, Parietichytrium, Schizochytrium, Sicyoidochytrium Thraustochytrium, Ulkenia

В настоящий момент лабиринтулы приобретают важное промышленное значение как природные источники омега-3-полиненасыщенных жирных кислот. Предлагается использовать лабиринтул для синтеза каротиноидов и сквалена, а также в составе кормов для аквакультуры^[5]. Однако лабиринтулы могут вызывать заболевания у хозяйственно важных моллюсков, выращиваемых в марикультуре^[18].

• Белякова Г. А., Дьяков Ю. Т., Тарасов К. Л. . Ботаника: в 4 тт. Т. 2. Водоросли и грибы. — М.: Издат. центр «Академия», 2006. — 320 с. — ISBN 5-7695-2750-1. — С. 46—50.
• Хаусман К., Хюльсман Н., Радек Р. . Протистология / Пер. с англ. С. А. Карпова. Под ред. С. А. Корсуна. — М.: Товарищество научных изданий КМК, 2010. — 495 с. — ISBN 978-5-87317-662-5.
• Мюллер Э., Лёффлер В. . Микология. — М.: Мир, 1995. — 343 с. — ISBN 5-03-002999-0.
• Мухин В. А., Третьякова А. С. . Биологическое разнообразие: водоросли и грибы. — Ростов н/Д.: Феникс, 2013. — 269 с. — ISBN 978-5-222-20177-0.
• Margulis L., Chapman M. J. . Kingdoms & Domains: An Illustrated Guide to the Phyla of Life on Earth. 4th edition. — New York: W. H. Freeman and Company, 2009. — lxxii + 659 p. — ISBN 978-0-12-373621-5.
• Olive L. S. . The Mycetozoans. — New York: Academic Press, 1975. — x + 293 p. — ISBN 0-12-526250-7.

• Ranasinghe C. P., Harding R., Hargreaves M.  An improved protocol for the isolation of total genomic DNA from Labyrinthulomycetes // Biotechnology letters. — 2015. — Vol. 37, no. 3. — P. 685—690. — doi:10.1007/s10529-014-1712-1. — PMID 25355522. [исправить]
• Gomaa F., Mitchell E. A., Lara E.  Amphitremida (Poche, 1913) is a new major, ubiquitous labyrinthulomycete clade // PLoS ONE. — 2013. — Vol. 8, no. 1. — P. e53046. — doi:10.1371/journal.pone.0053046. — PMID 23341921. [исправить]
• Ueda M., Nomura Y., Doi K., Nakajima M., Honda D.  Seasonal dynamics of culturable thraustochytrids in estuarine and coastal waters (Labyrinthulomycetes, stramenopiles) // Aquatic Microbial Ecology. — 2015. — Vol. 74, no. 3. — P. 187—204. — ISSN 0948-3055. — doi:10.3354/ame01736. [исправить] Supplementary material 1.

• Класс Labyrinthulea (англ.) в Мировом реестре морских видов (World Register of Marine Species). (Дата обращения: 18 февраля 2020).

Эта статья входит в число хороших статей русскоязычного раздела Википедии.